LISTADO DE PARÁSITOS GASTROINTESTINALES PRESENTES EN LOS REPTILES ESCAMOSOS DEL HERPETARIO STAKU-LUHUA
Castañeda-Ortega, J. C. 1,2, Espinoza-Jiménez, K.1, y Juárez-Navarro, A. G.1
1Facultad de Biología-Xalapa, Universidad Veracruzana C. P. 91000 Circuito Gonzalo Aguirre s/n. Zona Universitaria, Xalapa, Veracruz, México. juliocesarcortega@gmail.com
Marco teórico
México es uno de los países con mayor riqueza específica de vertebrados y los reptiles no son la excepción; en nuestro país habitan 864 especies de reptiles, de las cuales 417 son lagartijas, 393 serpientes, 3 anfisbénidos, 3 cocodrilos y 48 tortugas (Flores-Villela y García-Vázquez, 2014). La rama de la Biología que se encarga de este grupo de vertebrados es la Herpetología (Harding y Mifsud, 2017). Para la comprensión y conservación de estas especies es necesario, además de los trabajos in situ, el estudio de estas en cautiverio. El recinto dedicado al mantenimiento en cautiverio de anfibios y reptiles (herpetofauna) recibe el nombre de herpetario. Entre las actividades que realiza un herpetario podemos encontrar la divulgación, preservación y reproducción en cautiverio de anfibios y reptiles. La herpetocultura ha permitido importantes avances en la zootecnia de anfibios y reptiles en cautiverio, lo que a su vez ha permitido el desarrollo de centros de exhibición, programas de educación e investigación, así como contribuir al conocimiento del mantenimiento de poblaciones de especies amenazadas o en peligro de extinción (Arias-Ortega et al., 2016). Sin embargo, el mantenimiento de especies en cautiverio conlleva dos grandes responsabilidades, la primera salvaguardar la salud y bienestar de los organismos mantenidos, y la segunda mantener a salvo tanto al personal encargado de su mantenimiento como al público en general que acude a este tipo de recintos (Monlezun, 2012), por lo que resulta fundamental conocer el estado de salud de los reptiles que se mantienen en cautiverio, ya que ellos pueden ser portadores de enfermedades potencialmente peligrosas (Machin, 2015). Una forma de conocer el estado de salud de los ejemplares mantenidos es llevar a cabo periódicamente exámenes parasitológicos de heces, el cual es un método no invasivo y relativamente fácil de realizar y que nos permite conocer la presencia de parásitos inclusive antes de que los pacientes presenten síntomas. (Ras-Norynska y Sokól, 2015).
El herpetario Staku-Luhua se inauguró 2001; desde ese entonces, su principal objetivo ha sido la educación ambiental con la cual mostrar a la población la importancia de los anfibios y reptiles para cambiar la percepción negativa que tradicionalmente se ha formado a su alrededor. El herpetario tiene en su colección especies pertenecientes principalmente al estado de Veracruz, cuenta con una población de 28 reptiles del orden Squamata; 11 pertenecientes al suborden Lacertilia integrados por las siguientes especies: Iguana iguana (5) Laemanctus serratus (2) Basiliscus vitattus, Phrynosoma cornotum Barisia imbricata y Sceloporus serrifer y 17 del suborden Ophidia integrados por las siguientes especies: Boa constrictor imperator (7) Pituophis deppei, Crotalus triseriatus (2) Crotalus tzabcan, Crotalus simus, Crotalus atrox, Crotalus molosus, Crotalus scutulatus, Atropoides olmec y Atropoides nummifer. La gran mayoría de los organismos con los que se cuenta en el herpetario han sido colectados de su hábitat natural, ya sea por decomisos o para su protección.
Planteamiento del problema
En vida libre la concentración de parásitos en el ambiente no es muy alta, por lo que en raros casos producen un problema de salud en los hospederos (García- Zendejas, 2013). Sin embargo, en cautividad esto no es así, factores como el estrés y deficiencias higiénicas en su encierro, mal nutrición o mantener un microclima inadecuado en los terrarios, pueden causar desequilibrios en la homeostasis de los hospederos que conlleven a una mayor problemática de salud (Ras-Norynska y Sokól, 2015).
Justificación
A grandes rasgos, podemos afirmar que existen dos razones de peso para realizar estudios coproparasitoscópicos en los reptiles mantenidos en cautiverio: la primera de ellas, es dilucidar la presencia de parásitos en los organismos en cautiverio que repercute negativamente en la calidad de vida de estos y pudiendo aumentar la tasa de mortalidad de las especies (Machin, 2015). La segunda es la prevención de infecciones zoonóticas, ya que los reptiles pueden ser portadores de parásitos de potencial riesgo zoonótico como Cryptosporidium (Richter et al., 2011).
Objetivos del estudio
- Conocer la incidencia de parásitos presentes en los reptiles albergados en el herpetario Staku-Luhua.
- Determinar si existen diferencias entre los parásitos encontrados en saurios y serpientes.
Hipótesis de la investigación
Debido a los cuidados dados a los ejemplares en el herpetario Staku-Luhua de acuerdo con las necesidades de cada grupo, como son: alimentación, temperatura, asoleo, etc., se espera que la incidencia de lagartijas parasitadas será similar a la incidencia de serpientes parasitadas.
Material y métodos
Colecta de las muestras: de mayo a octubre de 2019 se realizaron colectas de las excretas, el procedimiento fue alimentar a los organismos y esperar una semana a que defecaran, una vez la excreta era depositada en el sustrato, ésta era recolectada. Si la excreta era depositada dentro del agua esta no fue utilizada y se procedía a retirarla, volver a alimentar al animal y esperar una semana más. Para la recolección se utilizaron guantes de látex y una espátula y se procedía a guardarlas en bolsas ziploc y refrigerarlas para su posterior traslado al laboratorio.
Análisis de las muestras: las muestras colectadas fueron analizadas mediante la técnica cuantitativa de McMaster, realizando tres repeticiones por cada animal, dejando espacio de un mes entre cada observación (modificado de Mata-Ramos y Castañeda-Ortega, 2018). Todos los análisis fueron realizados en el laboratorio de fauna de la Facultad de Biología de la Universidad Veracruzana en la ciudad de Xalapa de Enríquez, Veracruz.
Análisis estadístico: para determinar cuáles fueron los parásitos más frecuentes tanto en lagartijas como en serpientes, se realizaron pruebas de X2 (Zar, 2010). Las pruebas estadísticas realizadas fueron elaboradas con el programa Sigmastat 4.0desarrollado por Systat Software.
| Resultados del examen | Frecuencia | Porcentaje |
| Strongyloides sp. | 3 | 10.7 % |
| Atractis sp | 2 | 7.1 % |
| Kalicephalus sp. | 1 | 3.6 % |
| Ophiotaenia sp. | 1 | 3.6 % |
| Cryptosporidium sp. | 2 | 7.1 % |
| Strongyloides sp. y Cystosporidium sp. | 1 | 3.6 % |
| Negativo | 18 | 64.3 % |
| Total | 28 | 100 % |
Tabla 1. Resultado de los exámenes coproparasitoscópicos.
Resultados
Análisis coproparasitoscópicos: se examinaron muestras de 28 organismos asintomáticos de 16 especies, de los cuales el 37.5% de los individuos resultaron positivos a algún parásito gastrointestinal, encontrándose cinco tipos de parásitos distintos: tres nematodos, un cestodo y un protozoario (Tabla 1). De los 11 miembros del suborden Lacertilia seis resultaron con algún tipo de parásito, lo que corresponde al 54.5% (Tabla 2). Se analizaron cinco ejemplares de Iguana iguana (Figura 1), de las cuales en dos estuvo presente Cryptosporidium sp. y un ejemplar con Strongyloides sp., dos ejemplares de Laemanctus serratus (Figura 2), ambos infectados con Atractis sp., un Basiliscus vittatus (Figura 3), donde se encontró Strongyloides sp. y el resto de lagartijas resultaron negativas a parásitos. De los 17 ofidios sólo cuatro presentaron algún tipo de parasitología, lo que representa el 23.5% del total de los ofidios (Tabla 2). Se analizaron siete Boa constrictor (Figura 4) de las cuales una presentó Kalicephalus sp. y en otro organismo se reportó la presencia de huevos de Ophiotaenia sp., en un Crotalus molosus (Figura 5), se reportó la presencia de Strongyloides sp. y en Bothrops asper (Figura 6), estuvieron presentes tanto Strongyloides sp. como Cryptosporidyum sp., el resto de los ofidios estuvieron libres de parásitos.
Análisis estadístico: Al realizar la comparación de las frecuencias de reptiles parasitados de los sub ordenes Lacertilia y Ophidia, no se encontraron diferencias significativas (X2=2.8, gl=1, p=0.05).
| Sub orden | Especie | Población | Población infectada | Porcentaje de positivos |
| Lacertilia | ||||
| Iguana iguana | 5 | 3 | 27.3 | |
| Laemanctus serratus | 2 | 2 | 18.2 | |
| Basiliscus vittatus | 1 | 1 | 9 | |
| Phrynosoma cornotum | 1 | 0 | ||
| Barisia imbricata | 1 | 0 | ||
| Sceloporus serrifer | 1 | 0 | ||
| Total | 11 | 6 | 54.5 | |
| Ophidia | ||||
| Boa constrictor | 7 | 2 | 11.7 | |
| Bothrops asper | 1 | 1 | 5.9 | |
| Crotalus molosus | 1 | 1 | 5.9 | |
| Crotalus simus | 1 | 0 | ||
| Crotalus scutulatus | 1 | 0 | ||
| Crotalus triseriatus | 2 | 0 | ||
| Crotalus atrox | 1 | 0 | ||
| Atropoides nummifer | 1 | 0 | ||
| Atropoides olmec | 1 | 0 | ||
| Pituophis deppei | 1 | 0 | ||
| Total | 17 | 4 | 23.5 |
Tabla 2. Frecuencias de parásitos gastrointestinales en reptiles mantenidos en el herpetario Staku - Luhua.
Toloque coronado, nombre científico Laemanctus serratus.
Turipache, nombre científico Basiliscus vittatus.
Discusión
Nuestros resultados son consistentes con lo mencionado por Machin (2015) y Ras-Norynska y Sokól (2015), quienes mencionan que los parásitos más recurrentemente encontrados en reptiles en cautiverio son nematodos y protistas, esto debido a su ciclos de vida directos. Uno de los nematodos más relevantes por su potencial zoonótico que reportamos fue Strongyloides sp. el cual fue el más abundante con 10.7% de incidencia, esto podría estar dado por la facilidad que tiene este género para infectar una gran variedad de organismos como anfibios, reptiles, aves y mamíferos de grupos de vertebrados, se ha reportado tanto en diversos grupos de reptiles como lagartijas, serpientes, tortugas y cocodrilianos (Thamsborg et al., 2017).
El segundo lugar correspondió a otro nematodo reportado, fue Atractis sp. con el 7.1% de incidencia, presente únicamente en los dos ejemplares de Laemanctus serratus, aunque no se encontraron antecedentes de este nematodo parasitando a esta especie. Sin embargo, se conoce que parasitan a una gran diversidad de lagartijas que se distribuyen simpáticamente con Laemanctus, como pueden ser los géneros Basiliscus, Ctenosaura y Sceloporus, entre otros (Escorcia-Ignacio, 2007), por lo que no es raro que compartan este parásito. El nematodo con menos incidencia (3.6%) perteneció al género Kalicephalus, ya habían sido reportados parasitando a Boa constrictor por González-Solís y colaboradores (2014), quienes encontraron que Kalicephalus subulatus es el nematodo más abundante en el ofidio (50% de incidencia) y sugieren que Boa constrictor es un hospedero definitivo de éste. Existen distintos antihemínticos que han mostrado su eficacia para tratar a los reptiles parasitados con nematodos, uno de ellos es el febendazol, una dosis de 50 a 100 mg/Kg vía oral con una repetición a las dos semanas o bien mebendazol, una dosis de 25 a 100 mg/kg vía oral repitiendo tratamiento a las dos semanas, (Martínez-Silvestre, 2007).
En este trabajo pudimos observar la presencia de huevos del cestodo Ophiotaenia sp. en Boa constrictor (4.6% de incidencia). Este cestodo ya había sido reportado previamente en Boa constrictor en el trabajo de Sánchez y colaboradores (2004) como el parásito más abundante en Boa constrictor (64% de incidencia) tanto en juveniles como adultos. Chávez y colaboradores (2015) también reportan su presencia en Boa constrictor (9.1% de incidencia), en un estudio realizado con distintos reptiles en cautiverio en Perú. En el caso de los cestodos el medicamento más utilizado es praziquantel de 20 a 30 mg/Kg vía oral, repitiendo el tratamiento a las dos semanas; también es utilizada la niclozamida a razón de 132-200 mg/kg repitiendo la dosis a las tres semanas (Martínez-Silvestre, 2007).
El único protozoario reportado en este trabajo fue Criptosporidium sp. en Iguana iguana con una prevalencia de 7.1%. Un estudio realizado por Kaudela y Modry (1998) donde se analizaron muestras de las heces de 20 lagartijas tanto de vida libre como criadas en cautividad reportaron una incidencia del 9.1% de Cryptosporidum serpentis. El género Cryptosporidium es uno de los más extendidos dentro de los reptiles, se ha reportado su presencia en 57 especies (O’Donoghue, 1995). Un estudio realizado por Xiao y colaboradores (2004) donde se codificaron genéticamente las muestras de Cryptosporidium presentes 123 reptiles (Chelonia, Lacertilia y Ophidia) encontró nueve tipos distintos de Cryptosporidium parasitándolos. El desparasitante recomendado contra protozoarios es metronidazol, una dosis de 75 a 250 mg/Kg vía oral, repitiendo el tratamiento a las dos semanas (Martínez-Silvestre, 2007).
La única especie que presentó dos tipos de parásitos al mismo tiempo fue Bothrops asper (3.6% de incidencia). La presencia de Cryptosporidium sp., otros coccidios y Entoamoeba ya se había reportado previamente en Bothrops asperpor Ríos-Carrera y colaboradores (2017). Aunque no se reportó la presencia de nematodos en su estudio, sí menciona que Bothrops asper es una especie que presenta poli-parasitismo con ocurrencia de hasta cuatro tipos distintos de parásitos, al mismo tiempo con una incidencia del 23%. Lo cual nos llevaría a inferir que esta especie tiene esa predisposición.
Por otra parte, aunque el análisis estadístico no arrojó divergencias significativa, se observó una mayor incidencia de parasitosis en el suborden Lacertilia en comparación con Ophidia, esta podría estar relacionada con el estrés debido a la frecuencia con que se manipulan los terrarios de los organismos. En el herpetario Staku–Luhua las lagartijas son alimentadas diariamente, mientras que los ofidios reciben alimento cada dos semanas, por lo cual las primeras están más en contacto con sus cuidadores. Esta mayor interacción podría estar provocando un aumento en el estrés en las lagartijas, lo que produciría una respuesta neuroendocrina derivada de la activación del eje hipotálamo / hipófisis / adrenales (HPA), el cual -entre otras funciones fisiológicas-, regula el metabolismo y la competencia inmune, dando como resultado una mayor incidencia de parasitosis en este sub orden (Martínez-Silvestre, 2005). Otra posibilidad, aunque en menor medida, sería la fuente de alimentación; no obstante, este hecho se podría descartar debido a que no todos los reptiles resultaron positivos a parásitos. Su fuente de alimentación, con excepción de los herbívoros (se alimentan con frutas y verduras compradas en diversos supermercados) son presas vivas (grillos, tenebrios y cucarachas para los insectívoros y roedores para las serpientes) criadas en las instalaciones del herpetario, aunque los alimentos que se le suministran son desinfectados, sería interesante el realizar análisis parasitoscópicos en las presas.
Conclusiones
En este trabajo se lograron identificar cinco tipos de parásitos en reptiles de orden Squamata Strongyloides sp., Atractis sp., Kalicephalus sp., Ophiotaenia sp. y Cryptosporidium sp.
Los parásitos Strongyloides sp. y Cryptosporidium sp. fueron comunes en ambos subórdenes, mientras que Atractis sp.fue reportado únicamente en Lacertilia, y Kaliocephalus sp. y Ophiotaenia sp. fueron reportados solo en Ophidia.
La incidencia de parásitos en lagartijas (54.5%) fue mayor que la de los ofidios (23.5%) sin embargo, esta no fue significativa.
Agradecimientos
Los autores agradecen a los voluntarios del herpetario Staku- Luhua y al M. en C. Antonio Maruri García, por su colaboración para la realización de este trabajo.
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